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Teagardens Brüder Charlie (Trompete) und Cub (Schlagzeug) und seine Schwester Norma Teagarden wurden wie er professionelle Musiker. Gelegentlich wird behauptet, er hätte indianische Vorfahren, das wird aber von Richard Sudhalter (Lost Chords) als Legende bezeichnet, die teilweise auf Teagarden selbst zurückgeht, der in seinen Erinnerungen ein indianisches Powwow, dem er 1919 beiwohnte, als prägendes Erlebnis schildert.[3] Seine Mutter Helen, die deutsche Vorfahren hatte und nach dem Tod des Vaters die Familie als Stummfilmpianistin durchbrachte, gab ihm ersten Klavierunterricht mit fünf Jahren. Sein Vater (der schon 1918 starb) war ein Amateur-Kornettist in einer Brass Band und gab ihm anfangs Unterricht auf dem Baritonhorn, was Teagarden jedoch im zehnten Lebensjahr aufgab und zur Posaune wechselte. Seine ersten Jazzeinflüsse waren schwarze Gospelgesänge, der Blues, den er mit den Jahren mehr und mehr verinnerlichte, und die Musik der Louisiana Five.
Seine professionelle Karriere begann bereits im Jahr 1921 im Alter von sechzehn Jahren, als er (bis 1923) Mitglied in der Band von Peck Kelley wurde. Danach tourte er durch die amerikanischen Südstaaten mit verschiedenen Lokalgruppen, 1925–27 bei Doc Ross’ Jazz Bandids.
Er überraschte die Szene durch sein virtuoses Spielen, als er 1928 in New York auftauchte, und obwohl das Land in den folgenden Jahren in einer tiefen Wirtschaftskrise steckte, hatte er keine großen Probleme, mit Musik sein Geld zu verdienen. So hatte er in diesen Jahren verschiedene Schallplattenaufnahmen, u. a. mit Eddie Condon, Red Nichols, Wingy Manone, Roger Wolfe Kahn und Louis Armstrong.
Er nahm bis 1933 häufig mit Ben Pollacks Orchester Schallplatten auf und verließ diese Band, nachdem er einen Fünf-Jahres-Vertrag mit dem Paul-Whiteman-Orchester unterzeichnete. Während dieser Zeit hatte er 1936 dennoch eine kurze Periode mit einer kleinen Gruppe zusammen mit seinem Bruder und Frank Trumbauer.
Als er 1938 schließlich das Paul-Whiteman-Orchester verließ, stellte er eine eigene Big Band zusammen und nahm einige Schallplatten auf, – u. a. mit dem Sänger David Allyn – wobei sich der Erfolg allerdings in Grenzen hielt, da zu dieser Zeit die Big Band-Ära auf ihrem Höhepunkt und der Wettbewerb immens war.
1947 schloss er sich Louis Armstrong und seinen „All Stars“ an, was vier sehr produktive Jahre zur Folge hatte. Die Gruppe nahm nahezu zehn Alben auf und hatte einen riesigen Erfolg beim Publikum. Jedoch entschloss sich Teagarden im Jahr 1951, Armstrong zu verlassen und wieder eigene Gruppen zu leiten, darunter speziell ein Sextett, in welchem er noch für den Rest seiner Karriere spielte. Während dieser Zeit arbeitete er unter anderem wieder mit seinem Bruder Charlie, mit Jimmy McPartland und dem Pianisten Earl Hines sowie mit dem Klarinettisten Hank D’Amico zusammen.
Er hatte verschiedene Tourneen in den folgenden Jahren, darunter in Europa im Jahr 1957 und in Asien (1958 bis 1959); zudem spielte er 1963 mit seinem Bruder, seiner Schwester und seiner Mutter auf einem gemeinsamen Konzert beim Monterey Jazz Festival.
Von links: Jack Teagarden, Sandy DeSantis, Velma Middleton, Fraser MacPherson, Cozy Cole, Arvell Shaw, Earl Hines, Barney Bigard. Im Palomar Supper Club, 17. März 1951.
Sein Stil war größtenteils autodidaktisch erlernt, und er entwickelte dadurch einige ungewöhnliche, aber auch sehr virtuose neue Spieltechniken, wie zum Beispiel das Spielen auf alternativen Zugpositionen und mit Lippentriller. Er wird weithin als der innovativste Jazz-Posaunist der Prä-Bop-Ära bezeichnet und tat viel dafür, die Rolle der Posaune über den alten Tailgate-Stil der New Orleans-Brass Bands hinaus zu erweitern.
1934 machte Teagarden erstmals reine Gesangsaufnahmen; er bearbeitete Material aus der Jazztradition in einer Reihe wirkungsvoll kombinierter spezieller Vokal- und Posaunenarrangements, so in seinen Bearbeitungen von Spencer Williams’ „Basin Street Blues“ und W. C. Handys „Beale Street Blues“. Der Autor Will Friedwald urteilte über ihn: „Jack Teagarden hatte einen recht begrenzten Tonumfang, doch er schuf als Sänger ähnlich wie als Posaunist aus einer flachen Monotonie ein praktisch unbegrenztes Spektrum von Ausdrucksmöglichkeiten. Teagarden zeichnet sich außerdem dadurch aus, im Jazz der einzige zu sein, dessen Stimme den gleichen Sound hat wie sein Instrument.“[4] Der Autor hebt vor allem Teagardens Alterswerk hervor, als seine Stimme „gealtert und verwittert, wie guter Whisky - und tatsächlich durch Whisky.“ Als gelungenstes Beispiel nennt er das mit den Arrangeuren Russ Case und Bob Brookmeyer 1962 für Verve eingespielte Album Think Well of Me, auf dem Teagarden die Songs des Veteranen Willard Robison interpretierte.