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Jack DeJohnette erhielt vom vierten bis zum vierzehnten Lebensjahr Klavierunterricht und wechselte auf der Highschool ans Schlagzeug; sein musikalisches Vorbild war damals Max Roach. Er studierte am American Conservatory of Music in Chicago. In seinen Chicagoer Anfangsjahren spielte er in einem breiten musikalischen Spektrum, von Rhythm and Blues bis zu Free Jazz. 1966 zog er nach New York und begleitete als Schlagzeug den Organisten John Patton, arbeitete mit Jackie McLean und begleitete die Sängerinnen Betty Carter und Abbey Lincoln. Von 1966 bis 1969 war er an der Seite des jungen Keith Jarrett Mitglied des Charles Lloyd-Quartetts, was ihn international bekannt machte. Lloyds Gruppe war die erste Jazzband, die auch vor einem Rock-Publikum spielte; mit ihr reiste DeJohnette mehrmals nach Europa sowie in den Fernen Osten. Außerdem trat er in dieser Zeit mit John Coltrane, Thelonious Monk, Freddie Hubbard, Stan Getz, Chick Corea und Keith Jarrett auf, sowie mit Bill Evans (mit letzterem in Montreux 1968). Seit dieser Zeit ist er einer der einflussreichsten Jazz-Schlagzeuger.
Nachdem er bereits im November 1968 bei einigen Sessions mit Miles Davis gespielt hatte (so bei den Titeln „Directions 1“ und „2“ sowie „Ascent“, später erschienen auf dem Album Directions), wurde er im Sommer 1969 Mitglied der Miles Davis-Band, wo er Tony Williams ersetzte und an den Aufnahmen für das epochale Werk Bitches Brew mitwirkte. Im April und Juni 1970 trat er mit Davis in Fillmore West in San Francisco sowie im Fillmore East in New York auf. DeJohnette blieb - mit Unterbrechungen - bis zum Juni 1972 (zu den Aufnahmen von On the Corner) in der Davis-Band, als er von Al Foster abgelöst wurde. Damals leitete er auch eigene Formationen, und spielte dabei außer Schlagzeug auch Melodica, Piano, Clavinet und Orgel. Auch holte ihn Miroslav Vitouš zu seinem Album Infinite Search.
Nach dem Ausscheiden bei Miles Davis gründete er die Fusion-Band Compost. In den 1970er Jahren war Jack DeJohnette ein viel gefragter Sideman bei zahlreichen ECM-Sessions; ab 1976 entstanden eine Reihe von Alben unter eigenem Namen auf dem Münchener Label, beginnend mit Untitled seiner Directions, einem Quintett mit dem Gitarristen John Abercrombie, der ihn für das im gleichen Jahr erscheinende Solo-Album Pictures bei der Hälfte der Stücke begleitete, auf der DeJohnette auch Orgel und Klavier spielt. DeJohnette wirkte (neben Dave Holland) bei dessen Trio Gateway mit, und auch bei den "New Directions" (1978-79) ist Abercrombie wieder dabei, neben Lester Bowie und Eddie Gomez. In diesen Jahren ist DeJohnette u.a. auch an Aufnahmen von Terje Rypdal, John Surman, Kenny Wheeler und Jan Garbarek beteiligt. 1979 entstand dann Jack DeJohnette's Special Edition, zunächst mit David Murray und Arthur Blythe, dann John Purcell und Chico Freeman an den Saxophonen, am Bass Peter Warren oder Rufus Reid, wobei diese Quartettkonstellation manchmal erweitert wurde. Martin Kunzler erwähnt in seinem Lexikonartikel die „ungewöhnliche Ensemble-Virtuosität mit verschiedenem Stilmaterial“. Seine Alben Special Edition und Album Album wurden beim Down Beat Leser-Poll zum Album des Jahres gewählt.
Mit Irresistible Forces (1987) verjüngte er seine Special Edition mit Musikern, die mit M-Base assoziiert werden: Greg Osby, Gary Thomas, Lonnie Plaxico, 1990 noch der Pianist Michael Cain, der dem (Abercrombie nicht ganz unähnlichen und gleichaltrigen) Gitarristen Mick Goodrick in der Formation folgte. Cain beteiligte sich in den folgenden Jahren auch bei anderen Projekten DeJohnettes, bei denen er sich zunehmend Weltmusik und New Age zuwendete. So spielte er nicht nur ein klassisches Klaviertrio-Album ein (The Jack DeJohnette Piano Album, 1985), sondern auch Aufnahmen allein mit Synthesizer und Perkussion, die ihm eine Grammy-Nominierung und einen Preis als Bestes New Age Album des Jahres (Peace Time, 2009) einbrachten. Mit der (nur) nominierten Music in the Key of Om und der Duo-Einspielung Music from the Hearts of the Masters mit dem westafrikanischen Kora-Spieler Foday Musa Suso begründete er 2005 gleichzeitig sein eigenes, unabhängiges Label Golden Beams Productions.
Seit Anfang der 1980er Jahre ist er Schlagzeuger des bis heute bestehenden Keith Jarrett Trios (mit Gary Peacock am Bass). Daneben ist die Zusammenarbeit mit Pat Metheny (80/81 und Song X mit Ornette Coleman) zu nennen und die mit Michael Brecker, auf dessen erster Aufnahme (unter eigenem Namen, 1986) wie der letzten vor seinen Tod DeJohnette beteiligt war (Pilgrimage, 2007). Außerdem hat er seit Ende der 80er Jahre bis 2000 allein auf fünf Alben den späten Sonny Rollins begleitet.
Jack DeJohnette ist ein hervorragender Improvisator und folgt im Stil den beiden großen Schlagzeugern der 1960er, Tony Williams und Elvin Jones, wobei er es schafft, Elemente des Free Jazz mit dem Rhythmusgefühl des R&B zu verbinden. Ian Carr zählt ihn zu den begabtesten Schlagzeugern des modernen Jazz; Richard Cook und Brian Morton bemerkten 2001, dass DeJohnette Ray Brown, Milt Hinton und Billy Higgins den Rang des meist aufgenommenen Jazzmusikers abgelaufen hätte (Wikipedia).