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Fats begann seine Karriere in jungen Jahren als Kino-Organist. James P. Johnson, der den Harlem-Stride-Pianostil meisterhaft beherrschte, nahm sich des noch jugendlichen Talentes an, gab dessen Jazz-Piano-Stil den ersten Schliff und führte ihn in die Jazz-Szene Harlems ein. Fats’ Mentoren James P.Johnson und Willie „The Lion“ Smith wurden im Lauf der Zeit von Waller selbst in der Rolle als bedeutendste Harlem-Stride-Pianisten abgelöst. Außer durch Solo-Aufnahmen auf Platte und Pianola-Rolle wuchs seine Bekanntheit als Star der Rent-Partys in Harlem und als Begleiter berühmter Blues-Sängerinnen. Überhaupt ist die Vielzahl und die Art der Besetzungen, mit denen Waller in den ersten Jahren seiner Plattenkarriere aufnahm, ein Spiegel der unglaublichen Experimentierfreude und Kreativität der Jazzer dieser frühen Jahre. Waller war auch einer der ersten, der Jazz-Stücke auf der Orgel einspielte. Er leistete auf diesem Instrument Pionierarbeit und unterrichtete später auch den jungen Count Basie darauf.
1924 fand er in Andy Razaf den für seine Kompositionen wichtigsten und kongenialen Liedtextschreiber. Sogar via Telefon entstand einer der Razaf/Waller-Songs. In der Broadway-Show Hot Chocolates wurden 1929 viele Lieder der beiden präsentiert, u. a. „Ain\'t Misbehavin\'“ durch Louis Armstrong, der zum Star der Show avancierte. Wallers eigene Solo-Einspielung für Victor wurde mit Rang 17 der erste von insgesamt 63 Hits im Laufe seiner Karriere; ein weiterer Erfolgstitel in den Charts folgte jedoch erst 1934 mit Eddie DeLanges Komposition „I Wish I Were Twins“.
Mit Fats Waller and His Rhythm, zu der u. a. Al Casey, Herman Autrey und Harry Dial gehörten, hatte Waller schließlich eine der besten kleinen Swing-Bands; er machte mit dieser und anderen Bands Plattenaufnahmen und war landesweit über Radiosender zu hören – ein immer zu Scherzen aufgelegter Entertainer mit seinen lustigen Liedtexten und Liedtextabwandlungen. Er hatte mittlerweile den Stride-Piano-Stil zu einem maßgeblichen Klavierstil des Swing weiterentwickelt. Auf Europa-Tournee wurde er begeistert empfangen, in England sogar 1938 erstmals im Fernsehen präsentiert. Mit der London Suite, einer Komposition aus sechs höchst eleganten musikalischen Miniaturen über Londoner Stadtteile, dankte er es.
Waller wirkte im Laufe seiner Karriere auch in drei Hollywoodmusicals mit und es entstanden einige sog. Soundies, kleine Musicbox-Kurzfilme, in denen Wallers Rhythm einen Song lang ihr Talent unter Beweis stellen konnte. 1942 gab Fats Waller auch ein vielbeachtetes Konzert in der Carnegie Hall in New York, damals wie heute die oberste Weihe eines jeden Musikers.
Der ausschweifende Lebensstil Wallers zog auch immer wieder gesundheitliche Probleme nach sich. Trotz einiger Versuche, sich in Zurückhaltung zu üben und auf leichtere Erfrischungen wie Wein oder Cyder umzusteigen, konnte doch nichts den vertrauten Geschmack des Old Grand-Dad Bourbon Whiskey ersetzen.
Die schier unglaubliche Schaffenskraft Wallers zeigt sich in Hunderten von Kompositionen in seinem Namen, vielen anderen, die zum Teil aufgrund der damaligen Verlegerpraktiken sogar anderen Komponisten zugeschrieben werden, und hunderten von Aufnahmen in den verschiedensten Besetzungen. Von den ersten Aufnahmen 1922 bis zu seinen letzten 1943 gibt es keine, in denen nicht der typische Verve und der sog. „Wallerdrive“ dominiert. Selbst die eher melancholischen Gospeleinspielungen auf der Kirchenorgel, dem Instrument, das Fats in den Jazz einbrachte und welchem er fast als einziger Swing entlocken konnte, zeugen nicht nur von großer Spiritualität, sondern auch von großer musikalischer Tiefe.
Waller wird oft als „Clown Prince Of Jazz“ beschrieben, doch hat man nie den Eindruck, er würde sich in irgendeiner Art verkaufen oder sich zum „Onkel Tom“ machen, wie das einige andere schwarze Musiker in dieser Zeit machen mussten. Waller scheint uns durch seine Musik und durch seinen Gesang immer zu vermitteln, dass man das Leben und vor allem sich selbst nicht so ernst nehmen sollte. 1943 schrieb er die Broadwayshow Early to Bed, drehte in Hollywood Stormy Weather, spielte unzählige Gigs für die Truppenbetreuung amerikanischer Soldaten und warb in Radiosendungen für den Erwerb von Kriegsanleihen.
Erstmals im Juli 1941 spielte Fats Waller mit einer Studio-Bigband inklusive seiner bisherigen Combo Schallplatten ein; dabei entstand auch sein letzter Hit zu Lebzeiten, „Come and Get It“. Im Zug auf dem Rückweg von Hollywood erlag er am 15. Dezember 1943 einer verschleppten Lungenentzündung. Nach einer großen Trauerfeier in New York wurde sein Leichnam verbrannt und die Asche – auf seinen Wunsch – aus einem Flugzeug heraus über Harlem verstreut.
Wallers Leben und Musik sind zentrale Inhalte in Michel Gondrys Film Abgedreht (2008).