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Miller stammt aus einer musikalischen Familie. Sein Vater spielte Piano und Kirchenorgel; der Jazzpianist Wynton Kelly ist sein Onkel. Seit seinem fünften Lebensjahr ist er infolge einer Maserninfektion auf seinem rechten Ohr taub. Im Alter von acht Jahren lernte er Blockflöte, mit zehn Jahren folgte die Klarinette, die auch während der High School sein Hauptinstrument war. Zu dieser Zeit spielte er in Funkbands in der Nachbarschaft Bassgitarre. Auf dem Queens College studierte er Musikerziehung. Mit 16 Jahren ging er als Bassist mit Bobbi Humphrey und 1977 mit Lenny White auf Tournee. Ab 1978 war er Mitglied der Band von Saturday Night Live.
Anerkennung errang Miller sowohl als Solokünstler und Schöpfer zahlreicher Filmmusiken als auch als Musikproduzent; besonders gefragt ist er als Studio- und Sessionmusiker. Er ist auf über 500 Plattenaufnahmen zu hören, unter anderem mit Roberta Flack, Aretha Franklin, Luther Vandross, David Sanborn, Jean Michel Jarre (Album Zoolook), Bobby McFerrin und Al Jarreau. Seinen Durchbruch erzielte er mit Miles Davis, in dessen Band er ab Anfang der 1980er-Jahre spielte. Danach konzentrierte er sich auf eigene Bandprojekte und die Zusammenarbeit mit David Sanborn, bevor Miller auf Einladung von Davis für diesen die Alben Tutu (1986) und Amandla (1988/1989) produzierte; für das letztgenannte Album schrieb er fast die gesamte Musik. Auf dem Soundtrack-Album Siesta wird er sogar gleichberechtigt neben Davis auf dem Cover genannt; dort hat er fast alle Instrumente eingespielt und die Drumgrooves programmiert. Dem Reclams Jazzlexikon zufolge versteht er es dort, „geschmackssicher elektronische Sounds zu verwenden, ohne dass sie kühl wirken. Besonders beeindruckende Stimmungen erzielt er als Bassklarinettist.“
Nach dem Tod von Davis konzentrierte sich Miller auf die Arbeit als Bandleader. Mit seinem Album M² gewann er 2002 einen Grammy als Best Contemporary Jazz Album.
Entscheidend geprägt hat er den Slapstil auf dem E-Bass. Slappen bedeutet das Anschlagen der Basssaite mit dem Daumen, die dadurch einen perkussiven Klang erzeugt. Diese Technik wird meist in Kombination mit dem so genannten Popping verwendet. Miller befand, dass sich ein perkussiver Klang bei Rundfunkübertragungen seines Spiels besser durchsetzen würde. In Fachkreisen gilt sein Spiel als melodisch und groovig und von virtuoser Geschwindigkeit und Präzision.
Er ist mit Brenda Miller verheiratet und Vater von vier Kindern. Zu seinen Weggefährten zählen unter anderem Musiker wie Dean Brown, Poogie Bell und Omar Hakim. Gemeinsam mit den Bassisten Stanley Clarke und Victor Wooten und weiteren Musikern bildet er die Gruppe SMV, mit der er auch 2009 auf Tournee war.
Der amerikanische Gitarrenhersteller Fender widmete ihm einen E-Bass, den Marcus Miller Jazz Bass (siehe Foto).
Am 25. November 2012 verunfallte der Tour-Bus von Marcus Miller und seiner Band auf der Fahrt von Monte Carlo, Monaco, nach Hengelo in den Niederlanden. Beim Unfall auf der Autobahn A2 in Schattdorf im Kanton Uri, Schweiz, starb der Fahrer des Busses. Die zwölf weiteren Personen an Bord, darunter Marcus Miller, wurden verletz (Wikipedia),